В новых залах представлены 453 экспоната, среди которых живописные и графические работы, театральные эскизы, фотографии, архивные документы и личные вещи семьи художника. Многие предметы посетители увидят впервые - перед открытием более сотни экспонатов прошли реставрацию.

Экспозиция рассказывает о разных этапах жизни Ивана Билибина - от путешествий по Русскому Северу до эмиграции, возвращения на родину и последних лет жизни. Основу коллекции музея составило собрание, переданное приемным сыном художника Мстиславом Потоцким, который хотел сохранить наследие семьи в доступном для посетителей музее.